Ateneums samlingar är utställda på museets tredje våning. Samlingsutställningen presenterar klassiker i ett nytt ljus.

På Ateneums samlingsutställning visas verk av bl.a. Akseli Gallen-Kallela och Hugo Simberg i större sammanhang. I Simberg-kabinettet kan man se gouacher och akvareller av Simberg som sällan ställts ut. Den noggrant reglerade belysningen gör det möjligt att för första gången visa dessa ljusömtåliga verk som en del av samlingsutställningen. Ljusömtåliga verk visas också i ukiyo-e-kabinettet som öppnades år 2009 för de japanska träsnitten i Ateneums samlingar.

Under rubriken FOKUS visas mindre utställningshelheter i salarna. I dem fokuserar man på vissa verk, konstnärer eller teman i konstmuseet Ateneums samlingar.
På samlingsutställningens informationsvägg finns information om Ateneums samlingar och Ateneums verksamhet som konstinstitution.

Sin ställning som ett nationalgalleri obligerar Konstmuseet Ateneum att låna ut verk till andra museer i Finland och utomlands, och för bl.a. denna orsak varierar samlingarnas upphängning i salarna något.