Ateneums samlingar är utställda på museets tredje våning. Den nya samlingsutställningen presenterar klassiker i ett nytt ljus.
På Ateneums nya samlingsutställning visas verk av Albert Edelfelt, Akseli Gallen-Kallela, Helene Schjerfbeck och Hugo Simberg i större sammanhang. Här visas bland annat Albert Edelfelts målning Hertig Karl, skymfande Klas Flemings lik som länge förvarades i Åbo slott. I Simberg-kabinettet kan man se gouacher och akvareller av Simberg som sällan ställts ut, såsom Frosten, Vårafton vid islossningstid och Tomtekungen sover. Den noggrant reglerade belysningen gör det möjligt att för första gången visa dessa ljusömtåliga verk som en del av samlingsutställningen. Ljusömtåliga verk visas också i ukiyo-e-kabinettet som öppnades år 2009 för de japanska träsnitten i Ateneums samlingar. På samlingsutställningen visas olika konstnärers syn på årstiderna. I salarna finns verk av bland annat Pekka Halonen, Eero Järnefelt, Ellen Thesleff, Erkki Heikkilä, Vilho Lampi och Laila Pullinen.
Under rubriken FOKUS visas mindre utställningshelheter i salarna. I dem fokuserar man på vissa verk, konstnärer eller teman i konstmuseet Ateneums samlingar. I helheten Förbättrad finländsk konsthistoria kommenterar den svenske konstnären Ernst Billgren den ständigt populära tavlan i Ateneums samlingar, Ferdinand von Wrights målning Stridande tjädertuppar. Helheten Ménage à trois består av tre verk. Fokusutställningen Kalevalas kvinnor presenterar i sin tur kvinnofigurer från Kalevala som förevigats i den finländska konsten. På samlingsutställningens informationsvägg finns information om Ateneums samlingar och Ateneums verksamhet som konstinstitution.
Sin ställning som ett nationalgalleri obligerar Konstmuseet Ateneum att låna ut verk till andra museer i Finland och utomlands, och för bl.a. denna orsak varierar samlingarnas upphängning i salarna något.