Ateneumin kokoelmia pidetään yleisön nähtävänä museon kolmannessa kerroksessa. Kokoelmanäyttely uudistettiin keväällä 2010.
Ateneumin kokoelmanäyttelyssä esitellään laajempina kokonaisuuksina Albert Edelfelt, Akseli Gallen-Kallela, Helene Schjerfbeck ja Hugo Simberg. Esillä on mm. Albert Edelfeltin maalaus Kaarle Herttua herjaa Klaus Flemingin ruumista – teos, joka on ollut pitkään talletettuna Turun linnaan. Simberg-kabinetissa on mahdollisuus nähdä Simbergin harvoin esillä olleita guassi- ja vesivärimaalauksia, kuten Halla, Kevätilta jäänlähdön aikaan ja Tonttukuningas nukkuu. Tarkoin säädetyt valaistusolosuhteet mahdollistavat näiden valonarkojen teosten esittelyn osana kokoelmanäyttelyä nyt ensimmäistä kertaa. Valonarkoja teoksia esittelee myös vuonna 2009 avattu ukiyo-e-kabinetti, Ateneumin japanilaisten puupiirrosten kokoelman oma sali. Kokoelmanäyttelyssä on myös esillä eri taiteilijoiden näkemyksiä vuodenajoista. Salien taiteilijoita ovat mm. Pekka Halonen, Eero Järnefelt, Ellen Thesleff, Erkki Heikkilä, Vilho Lampi ja Laila Pullinen.
FOKUS-otsikon alla nähdään pienempiä, salikohtaisia näyttelykokonaisuuksia. Niissä syvennytään lähemmin johonkin Ateneumin taidemuseon teokseen, taiteilijaan tai aihepiiriin. Paranneltua suomalaista taidehistoriaa -kokonaisuudessa ruotsalaistaiteilija Ernst Billgren kommentoi omilla teoksillaan Ateneumin kokoelmien ikisuosikkia, Ferdinand von Wrightin maalausta Taistelevat metsot. Kolmen teoksen kokonaisuus on nimeltään Ménage à trois. Kalevalan naiset -fokusnäyttely puolestaan esittelee Suomen taiteeseen ikuistettuja Kalevalan naishahmoja. Kokoelmanäyttelyn tietoseinä kertoo Ateneumin kokoelmista ja Ateneumin toiminnasta taidelaitoksena.
Kansallisgallerian asema velvoittaa Ateneumin taidemuseota lainaamaan teoksiaan muihin museoihin Suomessa ja ulkomailla, ja mm. tästä syystä kokoelmien esillepano museosaleissa vaihtelee jonkin verran.